Иоанно-Златоустовская церковь расположилась в историческом центре Костромы на Лаврской улице. Первые упоминания о святыни с таким названием в исторических летописях встречаются в 1628 году. Это был деревянный храм, который сгорел при пожаре. В XVII столетии была построена еще одна Иоанно-Златоустовская церковь на месте сгоревшей предшественницы. Каменный пятиглавый храм в честь Иоанна Златоуста, построенный в традициях допетровского зодчества (но уже с элементами барокко), заменил деревянное сооружение в 1751 году, однако не пользовался особой популярностью у прихожан, поскольку в зимнее время был слишком холодным.
Ситуация изменилась после того, как к церкви пристроили два «теплых» придела в стиле раннего классицизма, завершив каждый из них маленькими главками. Пристройки освятили в 1791 году.
До революционных событий Иоанно-Златоустовская церковь была одна из самых богатых святынь Костромы. Утвердившись в городе, большевики экспроприировали с храма почти 120 килограммов серебра, забрав на переплавку оклады для икон, священные сосуды и лампады. Само здание коммунисты не тронули, и до 1959 года храм стал кафедральным собором Костромы.
В эпоху правления Никиты Хрущева святыню готовили к сносу, но власть так и не реализовала свои намерения. Более того, с 1966 года Иоанно-Златоустовская церковь стала приходским храмом и является действующей до сих пор.