Экспозицию Музея художественных искусств Эшмола признали старейшей во всей Великобритании и самой древней музейной коллекцией, принадлежащей учебному заведению. Первое здание под выставку археологических и художественных экспонатов, которые хранились в Университете Оксфорда, построили в 1683 году. Проект сооружения разработал известный английский архитектор Кристофер Рен. В галерее можно было увидеть геологические образцы, гравюры, книги, старинные монеты, собранные местным политиком и антикваром Элиасом Эшмолом.
Здание, в котором Музей художественных искусств Эшмола разместился сегодня, построено в 1841-1845 годах. Проект, ставший ярким образцом позднего классицизма, разработал архитектор Чарльз Кокерелл. В 2006-2009 годах сооружение модернизировал американский архитектор Рик Мэтер.
Выставочные залы занимают пять этажей, в которых расположилось несколько десятков галерей. К обозрению публики представлено более 15 тысяч произведений искусства и других экспонатов. Наибольшим вниманием у посетителей пользуются рисунки Леонардо да Винчи, Микеланджело, Рафаэля, полотна Тициана, Уччелло, Рубенса, Ван Дейка, Сезанна, Пикассо. Интерес вызывает и коллекция старинных монет, насчитывающая несколько тысяч экземпляров.
Также к раритетам музея принадлежит скрипка, созданная Антонио Страдивари, и посмертная маска английского полководца и государственного деятеля Оливера Кромвеля.
Коллекция экспонатов музея будет интересной не только истинным ценителям искусства, но и детям, для которых администрация заведения регулярно организовывает специальные образовательно-развлекательные программы.
Кроме выставочной экспозиции на территории музея открыты ресторан и магазин с большим выбором сувенирной продукции.