Кирилловская часовня является элементом архитектурного ансамбля Астраханского кремля. Каменное здание кубической формы с куполом и четырехконечным крестом построили в 1677 году в стиле русского ампира. В начале XIX к часовне пристроили портик с колоннами.
Храм примечателен тем, что в нем нет традиционного для русских церквей алтаря, а еще здесь захоронены останки, основателя и настоятеля Астраханского православного монастыря Кирилла и астраханского губернатора фон Менгдена.
Свой первоначальный вид святыня потеряла в советский период. Сначала здание использовали в качестве склада астраханского военного гарнизона – тогда часовня потеряла росписи на потолках. А в 70-х годах прошлого века постройку отреставрировали и приспособили под сувенирный магазин.
Под опеку Русской Православной церкви святыня вернулась в 1992 году. В наши дни в Кирилловской часовне регулярно проводятся еженедельные богослужения, поскольку это один из действующих православных храмов Астрахани. Тем временем реставраторы продолжают восстанавливать наружные стены и фрески свода.